Après des débuts dans Trois vies et une seule mort de Raoul Ruiz, Agathe Bonitzer tourne avec Arnaud et Jean-Marie Larrieu Un homme, un vrai. Dirigée par Noémie Lvosky dans Les Sentiments, elle retrouve Pascal Bonitzer dans Je pense à vous, Le Grand Alibi et Cherchez Hortense. Elle partage l’affiche avec Léa Seydoux et Louis Garrel de La Belle Personne, d’après Madame de La Fayette et illumine de sa présence Un chat un chat de Sophie Fillières. Elle côtoie à nouveau Louis Garrel dans Le Mariage à trois de Jacques Doillon et tient le rôle féminin principal d’Une bouteille à la mer de Thierry Binisti pour lequel elle est nommée aux Prix Lumières et À moi seule de Frédéric Videau. Elle campe une nonne cruelle dans La Religieuse de Guillaume Nicloux et sert l’univers tragi-comique des acteurs-scénaristes Jean-Pierre Bacri et Agnès Jaoui dans Au bout du conte. Elle accompagne Pio Marmaï pour une déambulation nocturne dans Les Nuits avec Théodore de Sébastien Betbeder et apparaît dans la comédie policière Valentin Valentin, signée Pascal Thomas. Sollicitée une quatrième fois par Pascal Bonitzer, elle incarne une jeune femme en proie aux affres de la haute finance et aux vertiges des sentiments dans Tout de suite maintenant avec Isabelle Huppert, Vincent Lacoste, Lambert Wilson et à nouveau Jean-Pierre Bacri. Elle dépoussière le conte de Charles Perrault en compagnie de Niels Schneider et Mathieu Amalric dans Belle dormant d’Alfredo Arrieta et prête ses traits à La Papesse Jeanne de Jean Breschand. Elle part ensuite au Cambodge au côté de la réalisatrice Jeanne Labrune tourner Le Chemin et au Portugal avec Clara et Laura Laperrousaz pour les besoins de Soleil battant. Récemment, elle forme un duo inattendu, cocasse et mystérieux avec Sandrine Kiberlain dans La Belle et la Belle de Sophie Fillières. Au théâtre, Agathe Bonitzer joue Britannicus de Jean Racine, mise en scène par Michel Fau et Des journées entières dans les arbres de Marguerite Duras sous la direction de Thierry Klifa. Elle interprète également pour Jean-Luc Revol au Théâtre de la Madeleine Cordelia, la fille cadette du Roi Lear de William Shakespeare avec Michel Aumont dans le rôle-titre.